Wykorzystując coraz bardziej słabnące cesarstwo bizantyńskie, najpierw od 1448 r. sam zaczął wybierał swego zwierzchnika, najpierw w randze metropolity moskiewskiego i Wszechrusi, a w 1589 r. podniósł jego rangę do godności patriarchy. Początkowo prawosławni na Rusi podlegali patriarchatowi ekumenicznemu Konstantynopola, gdyż stamtąd w 988 r. otrzymali chrześcijaństwo. Przez kilka stuleci Ruś była metropolią, wchodzącą w skład tego patriarchatu, a stojący na jej czele kolejni metropolici byli Grekami. Pierwszym rodzimym zwierzchnikiem kościelnym na Rusi, ale w dalszym ciągu podlegającym Konstantynopolowi, był Hilarion (1051-55). Gdy w drugiej połowie XIV w. rozpoczęło się jednoczenie ziem ruskich, Kościół wniósł do tego ważny wkład, będąc jednym z czynników sprzyjających temu procesowi. W 1448 Sobór Biskupów Ruskich wybrał na metropolitę kijowskiego i Wszechrusi Jonasza (1448-61), nie czekając na nominację ani tym bardziej na zgodę i zatwierdzenie tej kandydatury przez Bizancjum. Oznaczało to uniezależnienie się Kościoła na Rusi, czyli jego autokefalię i był to pierwszy samodzielny Kościół prawosławny w Europie od wczesnego średniowiecza, kiedy to autokefalię otrzymał (ale na krótko) Kościół bułgarski. Przypieczętowaniem dalszego rozwoju i umacniania się państwa rosyjskiego, w którego życiu Kościół odgrywał bardzo dużą rolę, było ogłoszenie 26 stycznia 1589 r. patriarchatu moskiewskiego, a pierwszym posiadaczem tego tytułu był dotychczasowy metropolita moskiewski Hiob (rządził do 19 czerwca 1607). W owym czasie, a dokładnie od 1453 r., czyli od zdobycia Konstantynopola przez muzułmańskich Turków, Rosja była jedynym niepodległym państwem prawosławnym w Europie i na świecie. W późniejszych latach, począwszy od końca XVII patriarchat coraz bardziej traci na znaczeniu, a ośrodek władzy przesuwa się w kierunku dworu carskiego. Przypieczętowaniem tego jest zniesienie patriarchatu w 1721 przez Piotra I, który nie pozwolił wybrać nowego zwierzchnika po śmierci dotychczasowego patriarchy Adriana w 1700 r. Na to miejsce powołał kolegialny organ kierowniczy w postaci Najświątobliwszego Synodu Rządzącego, któremu przewodniczył już nie patriarcha, ale metropolita, a który był kontrolowany przez powołanego w rok później nadprokuratora, mianowanego przez cara. W ten sposób Kościół znalazł się pod bezpośrednią kontrolą państwa i stan taki trwał aż do 1917 r.

Wtedy to, po ustąpieniu ostatniego monarchy rosyjskiego Mikołaja II w lutym 1917, po raz pierwszy mógł się zebrać Święty Sobór Biskupi, bez ingerencji władz państwowych i mógł wybrać 5 listopada tegoż roku, po prawie 200 latach, nowego patriarchę w osobie metropolity Tichona (Bieławina). Ale rozpoczęły się wówczas trwające ponad 70 lat ciężkie prześladowania Kościoła (i w ogóle religii) w państwie sowieckim i nowy patriarcha prawie wcale nie mógł pełnić swego urzędu, gdyż był uwięziony lub znajdował się w areszcie domowym. Nowy etap zapoczątkował rok 1943 - 4 września ówczesny szef państwa sowieckiego Josif Stalin przyjął trzech hierarchów i wyraził zgodę na wybór nowego patriarchy. Został nim w 4 dni później metropolita Sergiusz (Stragorodski), który do tego czasu był strażnikiem Tronu Patriarszego, czyli kierował Kościołem pod nieobecność rzeczywistego zwierzchnika. Od tego czasu nieprzerwanie do dzisiaj Rosyjskim Kościołem Prawosławnym kierują patriarchowie - obecnie jest nim (od 7 czerwca 1990) blisko 75-letni obecnie patriarcha moskiewski i Wszechrusi Aleksy II (Ridigier). W sumie od początku istnienia tej instytucji na moskiewskim tronie patriarszym zasiadało (łącznie z Aleksym II) 15 hierarchów. Było wśród nich wielu wybitnych duchownych, którzy potrafili łączyć najwyższą godność kościelną z nie mniejszym poczuciem przywiązania do kraju i patriotyzmu. Na przykład patriarcha Filaret (1613-33), ojciec Michała Romanowa - założyciela dynastii Romanowów, odegrał ważną, stabilizującą rolę w kraju po przezwyciężeniu tzw. Smuty, czyli zamętu, w jakim pogrążona była Rosja na przełomie XVI i XVII w.