Instytucję tę założył 16 listopada 1959 r. bł. Jan XXIII. Zbiera ona i kataloguje materiały filmowe od 1896 r. po dzień dzisiejszy, ilustrujące historię Kościoła i ludzkości.

Filmoteka podlega Papieskiej Radzie ds. Środków Społecznego Przekazu. Jej przewodniczący wyznacza swego delegata ds. kierowania Filmoteką. Jest nim obecnie znana włoska krytyczka filmowa Claudia Di Giovanni. Podkreśla ona, że w ostatnich latach Filmoteka kontynuowała poszukiwanie i pozyskiwanie dziedzictwa kinematograficznego, dochodząc ostatnio do 7800 tytułów.

Dla uczczenia swojego jubileuszu Filmoteka zrealizowała film dokumentalny nt. Soboru Watykańskiego II, oparty na 150 godzinach materiału znajdującego się dotychczas w archiwach. Film „Obrazy z Soboru” trwa godzinę, jego autorem jest Nicola Vicenti, a producentem Papieska Rada ds. Środków Społecznego Przekazu.